De activiteit van dieren in bladafval bestuderen: een kleine wereld om te ontdekken

Dolores Ruiz-Lupión 1†, María Pilar Gavín-Centol1 and Jordi Moya-Laraño1*

1Department of Functional and Evolutionary Ecology, Estación Experimental de Zonas Áridas, Consejo Superior de Investigaciones Científicas (EEZA-CSIC), Almería, SpanienWist je dat er in de bodem onder je voeten honderdduizenden kleine beestjes leven? Sommige eten levende planten of dieren. Andere, de zogenaamde afbrekers, eten dode planten en dieren en hun poep. Ze maken van al dat afval weer voedingsstoffen voor nieuwe planten. Zonder deze afbrekers zouden planten niet goed kunnen groeien, en zou de bodem al snel ongezond worden. Omdat deze bodembeestjes zo belangrijk zijn, willen wetenschappers weten hoe ze reageren op veranderingen in het klimaat. Daarom hebben we nieuwe vallen gemaakt om deze dieren te vangen en te bestuderen: de cul-de-sac-vallen en de mandvallen. Deze vallen zijn beter dan de oude valkuilvallen, omdat ze vooral actieve, veel bewegende, dieren vangen zonder dat roofdieren hun prooi opeten in de val. Zo geven onze vallen een nauwkeuriger beeld van wat er in de bodem gebeurt. Dat helpt wetenschappers over de hele wereld bij toekomstig onderzoek.

WAAROM ZIJN BODEMDIEREN ZO BELANGRIJK VOOR BODEMS?

De bodem is eigenlijk een soort onbekend universum: een ingewikkeld systeem van lucht, mineralen, dode resten én natuurlijk levende wezens. Al deze onderdelen staan in verbinding met elkaar én met de omgeving. Levende wezens in de bodem hebben allerlei interacties met elkaar. Dat betekent dat ze elkaar tegenkomen, met elkaar samenwerken, elkaar eten of elkaar op een andere manier beïnvloeden. We weten nog steeds niet precies hoeveel soorten dieren, schimmels en bacteriën er leven in de eerste vier meter van de bodem (zie figuur 1, bodemprofiel). Maar we weten wél dat de bodem de plek is met de meeste biodiversiteit op aarde. Er zijn ongeveer 1,5 miljoen soorten beschreven, terwijl wetenschappers denken dat er wel 2 miljard soorten kunnen zijn! Al die bodemdieren doen belangrijk werk [1]. Ze zorgen ervoor dat dode dieren en planten worden afgebroken en omgezet in voedingsstoffen (zie figuur 1, oranje pijlen). Zonder de afbrekers zou de bodem niet gezond blijven. En zonder gezonde bodem zou de natuur én de mens grote problemen krijgen. Sommige bodemdieren zijn ecologische bouwers: ze helpen de bodem op te bouwen, te veranderen en te onderhouden. Denk bijvoorbeeld aan regenwormen en mieren, die gangen graven. Andere bodemdieren zijn natuurlijke vijanden van plagen en helpen boeren om hun planten te beschermen. Een bodem met veel soorten dieren is dus niet alleen gezonder, maar ook beter voor mensen. Daarom zijn bodemdieren goede meetinstrumenten voor de gezondheid van de bodem [2]. Als we de bodem willen begrijpen én beschermen, moeten we deze dieren bestuderen.

HET BELANG VAN VOEDSELKETENS IN HET AFBREKEN VAN BLADAFVAL

Ongeveer 97% van de bodemdieren zijn ongewervelden. Dat zijn dieren zonder een skelet aan de binnenkant, zoals potwormen, regenwormen, piepkleine rondwormpjes (nematoden genaamd) naaktslakken en slakken. In dit onderzoek kijken we vooral naar een groep ongewervelden die vaak in de laag van bladafval leven: de geleedpotigen. Deze dieren hebben een uitwendig skelet (een soort pantser), een lijf dat uit stukjes bestaat en poten met gewrichten zoals knieen en ellenbogen. Ze kunnen heel klein zijn, maar sommige zijn zelfs groter dan je hand. We delen ze in twee groepen:

Mesofauna: deze dieren zijn 0,2 tot 2 millimeter groot, ongeveer zo groot als een zandkorrel. Denk aan mijten en springstaarten.

Macrofauna: deze zijn groter dan 2 millimeter. Denk aan spinnen, kevers, duizendpoten en miljoenpoten (zie figuur 1, grijze vakjes).

Al deze geleedpotigen maken samen voedselketens. Daarin eten grotere dieren kleinere dieren, en die eten op hun beurt weer andere nog kleinere dieren, of de eitjes van grotere soorten (zie figuur 1, zwarte pijlen). Zo ontstaat een voedselweb. Als er één soort verdwijnt, kan dat grote gevolgen hebben voor andere soorten. Het hele web kan dan als een kaartenhuis instorten. Daarom is het belangrijk om te begrijpen hoe voedselwebben werken. Dan weten we beter hoe we de bodem gezond kunnen houden. Bekijk dit filmpje maar eens: Video 1 (https://kids.frontiersin.org/articles/10.3389/frym.2021.552700#V1).

Figuur 1: Het voedselweb in de bladafvallaag. De hoeveelheid en diversiteit van bodemdieren is van groot belang voor de gezondheid van de bodem. Zwarte pijlen laten zien “wie wie opeet”, en de organismen kunnen worden onderverdeeld in (1) primaire afbrekers, die direct van het bladafval leven; (2) secundaire afbrekers, die zich voeden met de primaire afbrekers; (3) kleine roofdieren, die zowel primaire als secundaire afbrekers eten; en (4) grote roofdieren, die zich voeden met kleine roofdieren en grote afbrekers. Oranje pijlen tonen het afbraakproces, waarbij dood materiaal wordt omgezet in voedingsstoffen waar planten van leven. Om het afbraakproces van vallende bladeren (bruine pijl) te voltooien, zijn ook zonlicht, regen en een goede luchtcirculatie nodig.

HET GEBRUIK VAN VALLEN OM DE ACTIVITEIT VAN BODEMDIEREN IN BLADAFVAL TE METEN

Niet alle bodemdieren zijn even actief, en ze zijn ook niet allemaal op hetzelfde moment actief. Sommige zoeken ’s nachts voedsel, andere overdag. Dat bepaalt wie elkaar tegenkomen – en dus ook wie elkaar opeten. Daarom is het belangrijk om niet alleen te weten hoeveel dieren er zijn, maar ook hoeveel ze bewegen (hun activiteit). Om die activiteit te meten, gebruiken we verschillende soorten vallen. De bekendste zijn valkuilvallen, maar er zijn ook andere vallen [3], die al meer dan 100 jaar worden gebruikt. Zoals bekers die in de grond zijn ingegraven. Dieren die over de bodem kruipen, vallen erin. Meestal zit er een vloeistof in de beker die de dieren doodt en bewaart. We weten alleen nog niet of deze vallen een goed beeld geven van de activiteit van bodemdieren, of voornamelijk aangeven hoeveel bodemdieren er zijn, of een combinatie van beide [4]. Dit komt doordat valkuilvallen op een locatie waar meer bodemdieren zitten, meer exemplaren vangen als ze talrijker zijn, maar ook als ze langer rondkruipen omdat ze actiever zijn.

In ons onderzoek wilden we vooral weten hoe actief de dieren zijn. Daarom gebruikten we valkuilvallen zonder vloeistof, zodat de dieren levend bleven. Die konden we dan weer terugzetten in het bladafval. Valkuilvallen hebben wel wat nadelen. Sommige dieren zijn te groot en passen er niet in. Andere zijn zó klein dat ze de rand van de val voelen en weglopen. Sommige kunnen zelfs gewoon over de rand lopen zonder erin te vallen! Daarom geven valkuilvallen geen goed beeld van alle dieren en hun interacties in het bladafval [3]. We hebben daarom twee nieuwe vallen bedacht:

De cul-de-sac-val: een klein zakje van gaas in de vorm van een sok, waarvan de opening wordt opengehouden door een ijzerdraadje. Deze vallen worden met bladafval (waar van tevoren de bodemdieren zijn uitgehaald) gevuld, en in de bladafvallaag geplaatst op een manier dat bodemdieren niet door hebben dat de val er is. De bodemdieren kunnen via de ingang ook weer naar buiten kruipen.

De mandval: een vierkant mandje van draadgaas, net een open doos zonder deksel [5]. Deze val wordt ook met bladafval (waar van tevoren de bodemdieren zijn uiteghaald) gevuld en in de bladafvallaag geplaatst, net als de cul-de-sac vallen. Bodemdieren kunnen er vrij in en uit lopen, via alle kanten, en zijn niet, zoals bij een valkuilval gevangen. Deze val geeft de beste indicatie van de activiteit van de bodemdieren.

Omdat de randen van deze vallen veel minder opvallen, merken de dieren niet dat ze in een val terechtkomen.

ACTIVITEIT ONDERSCHEIDEN VAN HOEVEELHEID

In ons onderzoek wilden we vooral weten welke val het beste laat zien hoe actief de dieren zijn. Maar dat is iets anders dan hoeveel dieren er zijn. Stel je voor: je hebt een plek met heel veel bodemdieren. Sommige bewegen veel, andere bijna niet. Als we een val in die plek zetten, vangen we vooral de dieren die veel bewegen. Maar… als er van één soort héél veel zijn, kunnen die ook in de val terechtkomen, ook al bewegen ze bijna niet. Daarom moesten we goed kijken naar twee dingen:

Activiteit – Hoeveel de dieren bewegen. Dit meten we met de dieren die in de vallen terechtkomen.

Hoeveelheid – Hoeveel dieren er in totaal zijn, ongeacht of ze bewegen of stilzitten. Dit meten we in het bladafval binnen én buiten de vallen.

Dit verschil is belangrijk. Bijvoorbeeld: op één plek 2 kevers leven die heel actief zijn (we noemen ze soort Sp1) en 20 kevers van een andere soort (Sp2) die bijna niet bewegen. Als we in de val van allebei de soorten 2 kevers vangen, lijkt het alsof beide soorten even actief zijn. Maar dat klopt niet! De 2 kevers van Sp1 kwamen in de val omdat ze veel bewegen. De kevers van Sp2 zaten erin omdat er gewoon veel van zijn, niet omdat ze actief zijn. Daarom moesten we de dieren binnen én buiten de vallen tellen. Zo konden we goed het verschil zien tussen activiteit en hoeveelheid. En alleen zo konden we echt meten hoe actief de dieren zijn.

ONS MESOCOSMOS-EXPERIMENT

In het voorjaar van 2013 gingen we naar vier beukenbossen in het Cantabrisch Gebergte in Spanje (zie figuur 2A). Beukenbomen hebben grote bladeren die in de herfst op de grond vallen. Daar ontstaat een dikke laag bladafval – soms meer dan 10 cm dik! En daar leven veel bodemdieren in. Dit was een perfecte plek voor ons onderzoek, want in bladafval leven veel verschillende soorten geleedpotigen (zoals kevers, spinnen, duizendpoten…). Bovendien zijn ze in de bovenste lagen van de bodem het meest actief, dus we konden ze goed vangen. In de bodems van andere ecosystemen waar de geleedpotigen vooral actief zijn in diepere lagen, waar ze moeilijker te vangen zijn.

Alle vallen die in het onderzoek werden gebruikt, hebben we zelf gemaakt. We gebruikten drie soorten:

Valkuilvallen (afbeelding 2C, links): Plastic bekers zonder bodem. Onderin zat een heel fijn stuk stof (met gaatjes van 0,2 millimeter). Hierdoor konden kleine dieren niet ontsnappen, maar water kon wel weg. We deden een beetje bladafval, zonder bodemdieren, in de val, en zetten er ook een houten kapje op zodat het binnenin donker bleef, net als in echt bladafval.

Cul-de-sac-vallen (figuur 2C, midden): Zakjes van stof met een ovale opening, opengehouden door een ijzerdraadje. Ze leken een beetje op een sok. De stof van deze zakjes was dezelfde als die voor de bodem van de valkuilvallen.

Mandvallen (figuur 2C, rechts): Vierkante draadmandjes van 20 x 20 x 7 cm. De gaatjes in het gaas waren 1 x 1 cm groot, waardoor bodemdieren makkelijk in en uit konden lopen.

In elk bos maakten we een soort afgebakend stukje bodem, dat noemen we een mesocosmos (figuur 2B). Hierin legden we vallen en bladafval, maar in het bladafval zaten geen dieren. Die hadden we er eerst uitgehaald in het lab. We stopten de Cul-de-sac en de mandvallen in de bladafval-laag en de valkuilen groeven we in de bodem.

In elk bos kwamen 4 mesocosmossen te staan. In elke mesocosmos stopten we: 4 valkuilvallen, 2 cul-de-sac-vallen en 2 mandvallen (zie figuur 2E). We plaatsten 15 dagen voordat de vallen geplaatst werden, en het experiment zou beginnen, daken boven de mesocosmos. Zo bleef het bladafval overal even droog. Dat was belangrijk, want anders zouden sommige bodemdieren misschien op zoek gaan naar vochtige plekken binnen of buiten de mesocosmos, en dat zou het onderzoek beïnvloeden.

Figuur 2: Onze experimentele opstelling. (A) Ons onderzoek vond plaats in vier beukenbossen in Asturië, Spanje. (B) We plaatsten mesocosmossen die deels in de bodem waren ingegraven. Elke mesocosmos had een fijn gaas van glasvezel bovenop om te voorkomen dat geleedpotigen ontsnappen, en een plastic dakje om regen tegen te houden. (C) Elke mesocosmos bevatte “valkuilvallen” en de nieuwe “cul-de-sac”- en “mandvallen”. (D) Valkuilvallen werden in de bodem begraven, terwijl de cul-de-sac- en mandvallen in het bladafval werden geplaatst. (E) Bovenaanzicht van een mesocosmos met 4 valkuilvallen, 2 cul-de-sacvallen en 2 mandvallen (foto’s en enkele tekeningen zijn hergebruikt uit het oorspronkelijke bronartikel).

Nadat we de vallen en het bladafval hadden verzameld, deden we vijf dingen:

• We wogen het natte bladafval uit elke val.
• We telden alle gevangen geleedpotigen, zowel in als buiten de vallen. Hierdoor konden we de totale hoeveelheid bodemdieren (die buiten de vallen) en de active bodemdieren (die in de vallen) van elkaar onderscheiden
• We bekeken ze onder een microscoop en sorteerden ze, per val, op:

Grootte: klein (mesofauna) of groot (macrofauna)

Dieet: roofdier of prooidier

Soortgroep: bijvoorbeeld mijten, springstaarten, spinnen, kevers… - We droogden het bladafval en wogen het opnieuw.

• We berekenden hoeveel water er in elke val in het bladafval zat (nat gewicht - droog gewicht). Dit is belangrijk omdat sommige bodemdieren graag meer vochtigheid hebben dan anderen, en dit dus de resultaten kan beinvloeden.

Zo konden we goed het verschil zien tussen activiteit en hoeveelheid – en dus de activiteit van elk dier meten. We ontdekten ook dat bepaalde vallen beter werkten voor sommige soorten dan andere.

WELK TYPE VAL MEET DE ACTIVITEIT HET BESTE?

Uit het experiment bleek dat de cul-de-sac- en mandvallen veel beter werkten dan de valkuilvallen. Waarom? Ten eerste: Valkuilvallen hielden, ondanks de stof op de boden die zou moeten helpen bij de waterafvoer, bijna twee keer zoveel water vast als de andere vallen. Dat kon sommige dieren aantrekken, maar anderen juist afstoten. Cul-de-sac- en mandvallen hadden een vochtigheid die veel beter overeenkwam met het omringende bladafval (zie figuur 3A). Ten tweede: De nieuwe vallen vingen 3 tot 5 keer meer dieren in hetzelfde tijdinterval dan de valkuilvallen. Valkuilvallen onderschatten dus hoeveel dieren er echt actief waren (zie figuur 3B). Ten derde: In valkuilen zaten meer grote dieren (macrofauna) en roofdieren dan kleine dieren of prooidieren. Waarschijnlijk hadden de roofdieren de kleinere dieren opgegeten in de val, voordat wij ze kwamen halen (zie figuur 3C en 3D). Omdat de bodemdieren in de valkuilvallen niet uit de val kunnen lopen en maar weinig verstopplaatsen hebben, zijn ze namelijk makkelijker te vinden voor roofdieren. Daarbij komt dat de roofdieren ook niet uit de val kunnen lopen en dus moeten eten wat zich in de val bevindt. Met de nieuwe vallen kunnen bodemdieren uit de val lopen, zowel de prooi- als de roofdieren. Er zijn ook meer verstopplekken doordat er meer bladafval in zit. Hierdoor worden er minder prooidieren opgegeten voordat de vallen verzameld worden. Daarom zijn de nieuwe vallen duidelijk betere meetinstrumenten voor dieractiviteit.

Figuur 3: Welk type val meet de activiteit van bodemdieren het beste? Om de natuurlijke hoeveelheid bodemdieren te schatten, verzamelden we 5 monsters van bladafval uit elke mesocosmos. Daarnaast verzamelden we valkuilvallen, cul-de-sacvallen en mandvallen om de activiteit van geleedpotigen te meten. In vergelijking met de nieuwe vallen bleken valkuilvallen: (A) twee keer zoveel water vast te houden als de andere twee vallen; (B) slechts 20–33% van het aantal dieren per tijdseenheid (bijvoorbeeld per uur) te vangen; (C) meer macrofauna dan mesofauna te vangen; en (D) meer roofdieren dan prooidieren te vangen. Dit liet ons zien dat de nieuwe vallen beter geschikt zijn om de activiteit van bodembewonende geleedpotigen te meten. (Foto’s en enkele tekeningen zijn hergebruikt uit het oorspronkelijke bronartikel.)

WAAROM ZIJN DEZE NIEUWE VALLEN ZO BELANGRIJK?

De cul-de-sac- en mandvallen zijn veel beter dan de oude valkuilvallen. Ze vangen dieren veel efficiënter. Ze zorgen ervoor dat roofdieren niet alles opeten in de val, omdat er meer mogelijkheden voor de prooidieren zijn om te onstnappen. Ze hebben een vergelijkbare vochtigheid als het echte bladafval. En ze zijn goedkoop en makkelijk zelf te maken met stof, draad, lijm en bladafval.

Deze vallen helpen wetenschappers om beter te begrijpen hoe actief bodemdieren zijn – en dat is belangrijk, want actieve bodemdieren helpen planten groeien. Ze maken de bodem gezond en ze zijn belangrijk in voedselketens. En dat is juist nu extra belangrijk! Want door klimaatverandering verandert ook het leven in de bodem. Met deze vallen kunnen we onderzoeken wat er gebeurt als het vaker regent, droger wordt, of als er meer roofdieren komen.We moeten de bodem en alle dieren die erin leven goed leren kennen – én beschermen. Want de bodem is van iedereen. En hij zorgt ook voor ons.

WOORDENLIJST

Bodemfauna/Bodemdieren

De groep dieren die in of op de bodem leeft (zoals springstaarten, mijten, spinnen, duizendpoten, regenwormen, enzovoort). Dit in tegenstelling tot bodemmicrobiota (bacteriën en schimmels), die ook belangrijk zijn voor het functioneren van de bodem.

Bladafval

De bovenste laag van de bodem die bestaat uit dode bladeren (1 cm tot 1 meter diep). Deze laag biedt leefruimte en voedsel voor een grote verscheidenheid aan organismen.

Voedselweb

Een natuurlijk netwerk van verbindingen (interacties) tussen organismen die elkaar eten.

Activiteit

De hoeveelheid beweging van dieren per tijdseenheid (bijvoorbeeld per minuut, per uur, enzovoort).

Mesocosmos

Een opstelling, meestal buiten, waarin een deel van een ecosysteem wordt afgesloten, zodat wetenschappers omstandigheden zoals neerslag realistischer kunnen controleren dan in een laboratoriumexperiment.

DANKWOORD

We bedanken J. Pascual, N. Melguizo-Ruiz en O. Verdeny-Vilalta, coauteurs van het originele wetenschappelijke artikel; E. de Mas, J. Pato en G. Jiménez, die hielpen bij het veldwerk; en E. de Mas voor de foto’s. We bedanken ook de Onderzoekseenheid voor Biodiversiteit (UMIB, UO/CSIC/PA) in Mieres (Asturië) voor de logistieke steun. Dit werk werd uitgevoerd met vergunning 2011/059163 van de regering van Asturië en werd gefinancierd door de onderzoeksbeurzen CGL2010-18602 en CGL2015-66192-R van het Spaanse Ministerie van Economie en Concurrentievermogen (met steun van Europese FEDER-fondsen), 020/2008 van het Spaanse Organismo Autónomo de Parques Nacionales, en P12-RNM-1521 van de Junta de Andalucía (ook met Europese FEDER-fondsen). DR-L ontving een FPU-beurs (FPU13/04933) van het Spaanse Ministerie van Onderwijs, Cultuur en Sport.

WETENSCHAPPELIJK BRONARTIKEL:

Ruiz-Lupión, D., Pascual, J.,Melguizo-Ruiz, N., Verdeny-Vilalta,O., and Moya-Laraño, J. 2019. New litter trap devices outperform pitfall traps for studying arthropod activity. Insects. 10:147. doi: 10.3390/insects10050147

BRONNEN

• Briones, M. J. I. 2018. The serendipitous value of soil fauna in ecosystem functioning: the unexplained explained. Front. Environ. Sci. 6:149. doi: 10.3389/fenvs.2018.00149
• Brackin, R., Schmidt, S., Walter, D., Bhuiyan, S., Buckley, S., and Anderson, J. 2017. Soil biological health - what is it and how can we improve it? Proc. Aust. Soc. Sugar Cane Technol. 39:141–54.
• Lang, A. 2000. The pitfalls of pitfalls: a comparison of pitfall trap catches and absolute density estimates of epigeal invertebrate predators in Arable Land. J. Pest Sci. 73:99–106. doi: 10.1007/BF02956438
• McCravy, K. W. 2018. A review of sampling and monitoring methods for beneficial arthropods in agroecosystems. Insects 9:170. doi: 10.3390/insects9040170
• Ruiz-Lupión, D., Pascual, J., Melguizo-Ruiz, N., Verdeny-Vilalta, O., and Moya-Laraño, J. 2019. New litter trap devices outperform pitfall traps for studying arthropod activity. Insects 10:147. doi: 10.3390/insects10050147
• Melguizo-Ruiz, N., Jiménez-Navarro, G., De Mas, E., Pato, J., Scheu, S., Austin, A. T., et al. 2020. Field exclusion of large soil predators impacts lower trophic levels and decreases leaf-litter decomposition in dry forests. J. Anim. Ecol. 89:334–46. doi: 10.1111/1365-2656.13101
• Shultz, B. J., Lensing, J. R., and Wise, D. H. 2006. E????ects of altered precipitation and wolf spiders on the density and activity of forest-floor Collembola. Pedobiologia 50:43–50. doi: 10.1016/j.pedobi.2005.10.001

VERTALER

LIESBETH VAN DEN BRINK

Liesbeth is ecoloog en doet onderzoek naar interacties tussen bodem, planten, dieren en klimaatverandering. Ze werkt als PostDoc bij het Botanische Instituut, University of Natural Resources and Life Sciences, Wenen.

**MARJOLEIN LOF **

Marjolein is ecoloog en doet onderzoek naar de diensten die ecosystemen leveren aan de maatschappij, zoals bestuiving door bijen en vastleggen van koolstof in de biomassa van planten en bomen. Ze werkt als onderzoeker aan de Universiteit Wageningen.

FINANCIERING (VERTALING)

Het team Translating Soil Biodiversity bedankt het Duitse Centrum voor Integratief Biodiversiteitsonderzoek (iDiv) Halle-Jena-Leipzig, gefinancierd door de Duitse Onderzoeksstichting (DFG FZT 118, 202548816), voor hun steun.

---