El fascinante mundo de la comunicación subterránea

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Cristiana Ariotti 1, Elena Giuliano 1, Paolina Garbeva 2 and Gianpiero Vigani 1,2*

1 Unidad de Fisiología Vegetal, Departmento de Ciencias de la Vida y Biología de Sistemas, Universidad de Turin, Turin, Italia2 Departmento de Ecología Microbiana, Istituto de Ecología de los Paises Bajos, (NIOO-KNAW), Wageningen, Países bajos

Si fueras un microbio en el suelo, ¿cómo harías para decirle algo a tus vecinos? Ya que hablar español, francés o italiano no te servirán de mucho en el mundo subterráneo. ¡Pero allí sí se pueden usar las moléculas como si fueran palabras! Los microbios del suelo como los hongos y las bacterias se comunican entre ellos y con otros organismos, como los animales y las plantas, produciendo diferentes tipos de moléculas. Muchos organismos utilizan estas moléculas como palabras químicas. Algunas de éstas pueden ser volátiles, es decir que son como gases, ¡así como el aire! Pueden viajar fácilmente, y a veces muy lejos, a través de pequeñas bolsas de aire que hay en el suelo. Es como una comunicación a larga distancia. Otras moléculas son solubles, por lo que se pueden disolver en agua, lo cual permite la comunicación entre organismos que están cerca uno del otro. Los organismos que reciben esta comunicación pueden responder de diferentes formas, por ejemplo creciendo más rápidamente, o produciendo otras moléculas de respuesta. En este artículo, vamos a explorar el emocionante y misterioso mundo de las comunicaciones químicas subterráneas y su rol en la interacción que ocurre entre microbios y plantas.

LA VIDA EN EL SUELO

El suelo es uno de los ecosistemas de la tierra más fascinantes y complejos. No sólo es la superficie exterior de nuestro planeta donde crecen las plantas, también es un espectacular mundo escondido donde viven muchos tipos de organismos. El suelo está compuesto por pedazos irregulares de rocas, pequeños poros de aire y materia orgánica (plantas y animales muertos). Este es un ambiente maravilloso donde vivir para microbios, insectos y plantas. ¿Puedes creer que el suelo está lleno de vida? Según las características del suelo (tamaño de las partículas, tipo de nutrientes y disponibilidad de agua) varían los organismos que pueden vivir en él. Estos diferentes organismos forman una comunidad específica, que es un conjunto único de organismos que conviven en un espacio.

¿Sabes lo que son los microbios del suelo? Son organismos muy pequeños que viven unidos a las partículas del suelo o a otros seres vivos. Son hongos que tienen formas parecidas a pequeñas raicillas, para poder tocar e intercambiar información con sus vecinos. También pueden ser bacterias, que son organismos formados por una sola célula, que usualmente se ven sólo si se usa un microscopio. Si estos organismos viven en la rizosfera (la porción del suelo que rodea las raíces de las plantas), se les llama microbios rizosféricos. A su vez pueden vivir en la superficie de las raíces o mismo dentro de ellas [1].En la rizosfera se pueden encontrar microbios benéficos (o sea buenos), que ayudan a las plantas a sobrevivir y crecer, o microbios dañinos (malos) que atacan las plantas y las enferman.

¿CÓMO SE COMUNICAN LOS MICROBIOS Y LAS PLANTAS?

Lo que es particularmente emocionante, es la habilidad de los microbios de comunicarse entre ellos, así como con otros organismos, incluyendo las plantas y los animales. La comunicación entre los microbios y las plantas ha sido estudiado por varios científicos. Esta comunicación se basa en el uso de moléculas como palabras y se denomina comunicación****química. Se podría imaginar a una molécula como un conjunto de varias pequeñas pelotas (que le llamaremos átomos), conectadas unas con otras. Estos átomos son piezas químicas importantes como el carbono (C), el hidrógeno (H), el oxígeno (O), y el nitrógeno (N), que se unen (como en un puzzle) para formar moléculas como agua (H2O) o dióxido de carbono (CO2). La combinación específica de átomos crea moléculas que tienen propiedades diferentes.

Los microbios del suelo pueden producir muchos tipos de moléculas, las cuales se pueden dividir en dos grandes categorías las moléculas solubles y las volátiles. Las moléculas solubles se disuelven en agua, como el azúcar en el té, y pueden ser transportadas por el agua en el suelo. Se usan para hablarle a las plantas que crecen cerca de los microbios. Las moléculas volátiles, también llamadas compuestos orgánicos volátiles (COVs), se usan para comunicar a largas distancias (Figura 1). Estos compuestos volátiles son gases, que viajan fácilmente a través de los poros de aire del suelo. Las raíces de las plantas pueden percibir estos gases, como tu nariz huele el aroma de una flor o del pan recién horneado [1]. La comunicación química no sucede sólo en una dirección (de los microbios a las plantas), sucede en ambas direcciones: las plantas también producen moléculas que pueden ser entendidas por los microbios.

¿CUÁLES SON LOS EFECTOS DE LAS MOLÉCULAS DE COMUNICACIÓN?

Aquí hay unos ejemplos de lo que sucede entre los microbios y las plantas cuando comienzan a hablar entre ellos.

Las Plantas y los Microbios se Ayudan a Conseguir Alimento

Muchos microbios del suelo pueden ayudar a las plantas a crecer, porque los microbios hacen que estén más disponibles ciertos nutrientes que precisan las plantas. Por ejemplo, una bacteria llamada Rhizobium puede transformar el nitrógeno del aire (N2) en una molécula diferente: amonio (NH3). Esta trasformación se llama fijación biológica de nitrógeno y ocurre en el suelo. La fijación de nitrógeno es muy importante para las plantas porque necesitan este nutriente para crecer y sólo lo pueden obtener del amonio del suelo. ¡Al transformar N2 en NH3, Rhizobium ayuda a las plantas a crecer y a ser más fuertes!

Lo que es aún más interesantes es que Rhizobium puede hablarle a un grupo específico de plantas, entre las cuales se encuentran las plantas de porotos y de arvejas. Pero, ¿cómo sucede este diálogo? Primero, la planta libera a las rizosfera unas moléculas llamadas isoflavonas, que atraen a Rhizobium. La bacteria “oye” el mensaje de la planta y se acerca a la misma. En su viaje hacia la planta, *Rhizobium *comienza a producir otras moléculas, conocidas como factores nod, que le indican a la planta que genere un espacio en la raíz, llamado nódulo radicular, donde pueda vivir Rhizobium.

A cambio de ese lugar para vivir y alimento (azúcar) de la planta, Rhizobium le da a la planta mucho NH3 ( Figura 2). De este modo, las plantas que le permiten a

Rhizobiumvivir con ellas, cercen mucho más. Tanto para la planta como para

Rhizobium, es ventajoso vivir juntos, ya que ambos organismos tienen más alimento que cuando viven separados, y por ende pueden crecer mejor [

[].](https://kids.frontiersin.org/articles/10.3389/frym.2020.547590#ref2)

2****Los Microbios Pueden Ayudar a las Plantas a Protegerse contra los Patógenos y las Pestes

Los factores bióticos son las partes vivas de un ambiente, tal como las plantas, animales y microbios (Figura 3). El estrés biótico es el estrés sufrido por un organismo, como una planta, que es dañada por un factor biótico, como los microbios dañinos, llamados patógenos, o los insectos dañinos, llamados pestes. Los microbios benéficos pueden ayudar a las plantas a luchar contra los patógenos y las plantas de dos formas. Por ejemplo, algunos microbios benéficos producen COVs que pueden parar el crecimiento de un patógeno o el ataque de una peste. La segunda forma en que los microbios benéficos pueden ayudar a combatir los patógenos es diciéndole a la planta que se prepare para la lucha aumentando sus defensas. Probablemente, también tu madre te diga en el invierno que comas naranjas porque contienen una molécula importante, la vitamina C, que es capaz de aumentar las defensas de tu sistema inmune, y así protegerte de enfermedades. ¡Es el mismo mecanismo que el de los microbios y las plantas! Por ejemplo, la bacteria* Pseudomonas fluorescens* permite que las plantas resistan mejor a los ataques de patógenos [3].

Los Microbios Pueden ayudar a las Plantas a Sobrevivir en Áreas Difíciles

Los factores abióticos son las partes no-vivas del ambiente, como ser la luz solar, la temperatura y el agua (Figura 3). El estrés abiótico es el efecto negativo que tienen estos factores en un organismo vivo. Ejemplos de estrés abiótico que debilita a la planta pueden ser la baja disponibilidad de agua o altos contenidos de sal. Los microbios benéficos pueden ayudar a las plantas a vivir en áreas difíciles con malas condiciones para la vida. Por ejemplo, la bacteria Pseudomonas chlororaphis O6 permite que algunas plantas puedan sobrevivir donde no hay suficiente agua [4]. Otros microbios, como la bacteria *Bacillus *subtilis, ayudan a las plantas a sobrevivir en el suelo donde hay altas concentraciones de sal, recudiendo la cantidad de sal que entra a las raíces de la planta [5].

¿POR QUÉ ES IMPORTANTE ENTENDER LA COMUNICACIÓN QUÍMICA?

La comunicación química entre microbios y otros organismos comenzó a desarrollarse hace millones de años. Cuatrocientos cincuenta millones de años atrás, las plantas avanzaron del mar hacia la tierra. Los científicos creen que los primeros hongos del suelo ayudaron a las plantas a dar ese paso. Los hongos ayudaron a las plantas a usar nutrientes importantes para poder sobrevivir [6]. Entonces, por cuatro millones de años, la comunicación química entre los organismos del suelo ha sido importante para el crecimiento y el bienestar de las plantas. En este artículo, explicamos cómo las interacciones planta-microbio pueden darle a la planta más alimento y ayudarla a luchar contra patógenos o a vivir en áreas difíciles.

¡Lamentablemente, estas interacciones están en peligro! El alto uso de antibióticos, pesticidas y fertilizantes en la agricultura puede cambiar el suelo y de esta manera cambiar la comunidad que vive allí, causando la muerte de algunos organismos del suelo y el crecimiento de otros. ¡Los cambios en la comunidad microbiana pueden tener un efecto terrible en las plantas por ejemplo si los microbios que crecen justo son patógenos!

La población humana sigue creciendo, y dado que la gente necesita comida para sobrevivir, se deben encontrar nuevos métodos para aumentar el crecimiento de las plantas y la producción de alimento [2]. Los microbios se usan cada vez más como auxiliares naturales para mejorar el crecimiento de las plantas y la producción de alimento. El estudio de la comunicación entre los microbios y las plantas es necesaria para entender cuáles microbios se pueden usar para ayudar a las plantas a crecer. ¡Debemos prestar mucha atención para elegir los microbios correctos! Por ejemplo, podrías pensar que el uso del hongo *Fusarium culmorum *podría ser una buena idea, porque ayuda a algunas plantas a sobrevivir en áreas difíciles por ser ricas en sal. Sin embargo, *Fusarium culmorum *es un organismo dañino para el maíz: ¡es un patógeno! Por estas razones, los investigadores quiere entender lo más posible sobre la comunicación química, para aumentar nuestro conocimiento sobre el ecosistema suelo, entender cómo los organismos interactúan en estos ecosistemas, y ayudarnos a usar las interacciones planta-microbio para aumentar el crecimiento de las plantas usadas como alimento, a la vez que protegemos el ecosistema de suelo.

GLOSARIO

Ecosistema

El conjunto de diferentes organismos (plantas, animales y microbios) que interactúan entre ellos y con la materia no viva de un área específica.

Rizosfera

La parte de suelo que rodea las raíces donde las plantas y los microbios hablan entre ellos utilizando moléculas.

Comunicación química

La comunicación que ocurre entre dos o más organismos diferentes (plantas, animales y microbios) a través del uso de moléculas.

Soluble

Una sustancia que se disuelve en el agua como la sal o el azúcar.

Volátil

Una sustancia que tiende fácilmente a transformarse en gas y dispersarse en el aire, como el aroma de una flor.

COVS

Compuestos Orgánicos Volátiles producidos por diferentes organismos como las plantas o los microbios para comunicarse entre ellos a la distancia.

Factores bióticos

Los componentes vivos de un ambiente, como las plantas, los animales o los microbios.

Factores abióticos

Los componentes no vivos de un ambiente, como las rocas, la luz solar o el agua.

REFERENCIAS

[1] van Dam, N. M., Weinhold, A., and Garbeva, P. 2016. Calling in the dark: the role of volatiles for communication in the rhizosphere. ISME J. 12:1252–62. doi: 10.1007/978-3-319-33498-1_8

[2] Tomer, S., Suyal, D. C., and Goel, R. 2016. “Biofertilizers: a timely approach for sustainable agriculture,” in Plant-Microbe Interaction: An Approach to Sustainable Agriculture, eds D. Choudhary, A. Varma, and N. Tuteja (Singapore: Springer). p. 375–95. doi: 10.1007/978-981-10-2854-0_17

[3] Van Wees, S. C. M., Van der Ent, S., and Pieterse, C. M. J. 2008. Plant immune responses triggered by beneficial microbes. Curr. Opin. Plant Biol. 11:443–8. doi: 10.1016/j.pbi.2008.05.005

[4] Garbeva, P., and Weisskopf, L. 2020. Airborne medicine: bacterial volatiles and their influence on plant health. New Phytol. 226:32–43. doi: 10.1111/nph.16282

[5] Ortíz-Castro, R., Contreras-Cornejo, H. A., Macías-Rodríguez, L., and López-Bucio, J. 2009. The role of microbial signals in plant growth and development. Plant Signal. Behav. 4:701–12. doi: 10.4161/psb.4.8.9047

[6] Field, K. J., Pressel, S., Duckett, J. G., Rimington, W. R., and Bidartondo, M. I. 2015. Symbiotic options for the conquest of land. Trends Ecol. Evol. 30:477–86. doi: 10.1016/j.tree.2015.05.007

**CITA: **Ariotti C, Giuliano E, Garbeva P and Vigani G (2020) The Fascinating World of Belowground Communication. Front. Young Minds. 8:547590. doi: 10.3389/frym.2020.547590

**EDITOR: **Rémy Beugnon

**MENTORES CIENTÍFICOS: **Sreenivas Ravella

**CONFLICTO DE INTERESES: **Los autores declaran que la investigación se llevó a cabo en ausencia de cualquier relación comercial o financiera que pudiera interpretarse como un posible conflicto de intereses.

**DERECHO DE AUTOR **©2020Ariotti, Giuliano, Garbeva and Vigani. Este es un artículo de acceso abierto distribuido bajo los términos de la Licencia Creative Commons Atribución (CC BY). Se permite su uso, distribución y reproducción en otros foros, siempre que se cite al autor original y al titular de los derechos de autor, y se cite la publicación original en esta revista, de acuerdo con la práctica académica aceptada. No se permite ningún uso, distribución ni reproducción que no cumpla con estos términos.

JÓVENES REVISORES

SHASHIPREETHAM, EDAD: 13

Hola, mi nombre es Shashi, tengo 13 años y voy al colegio Penglais. Me gusta jugar al fútbol y al basquetbol. Mis materias favoritas son matemáticas e informática. Estoy en 8vo grado. Gané cuatro veces el Récord Guinness del mundo en un juego llamado Rocket League y mi nombre está la edición 2018 del libro Guinness World Record Gamers Edition.

SOFIS RUSSI, EDAD: 17

Estoy cursando 5to año de secundaria de ciencias tecnológicas en Montevideo, Uruguay. Luego pienso seguir una carrera que tenga muchos de mis intereses como la biología y la química. También disfruto mucho la historia, literatura y filosofía. Amo pasar tiempo haciendo cosas como mirar películas, salir con mis amigos y estar con mi familia. Además de estudiar en el liceo, también estudio inglés y en un futuro me gustaría empezar con otros idiomas, ya que aprender sobre nuevos idiomas y culturas me parece súper interesante y disfrutable.

AUTORES

CRISTIANA ARIOTTI

Recientemente me gradué de la Universidad de Turin con una licenciatura en Biología Ambiental. Ahora soy estudiante de Doctorado en la Universidad de Turín donde estudio la comunicación entre las plantas y los microbios del suelo que crecen en condiciones de falta de hierro. En mi tiempo libre, me encanta escalar montañas (¡vivo cerca de los Alpes!) y cantar en coros.

ELENA GIULIANO

Recientemente me gradué de licenciada en Biología Ambiental en la Universidad de Turin. Me gustaría hacer un Doctorado en Ciencias Vegetales. Me interesan las interacciones planta-microbio y la protección de las plantas del estrés biótico y abiótico. Me gusta compartir conocimiento e ideas con personas de diferentes culturas y me encanta leer y sacar fotos en mi tiempo libre.

PAOLINA GARBEVA

Soy líder de grupo en el Departamento de Ecología Microbiana de NIOO en Wageningen. El foco de mi investigación actual es entender los mecanismos fundamentales de la comunicación e interacciones químicas microbianas

GIANPIERO VIGANI

Soy investigador de la Universidad de Turin (Italia). El foco de mi investigación es entender cómo las plantas absorben nutrientes y agua del suelo y cómo ocurren las interacciones planta-microbio subterráneas. *gianpiero.vigani@unito.it

TRADUCTORA

GABRIELLA JORGE-ESCUDERO

Soy bióloga y docente investigadora de la Universidad de la Facultad de Agronomía de la Universidad de la República (Uruguay). Mi línea de investigación busca aportar al manejo agroecológico del suelo, desde el conocimiento de la fauna del suelo y del reciclaje de la materia orgánica a través del vermicompostaje (con lombrices). Mi grupo favorito son las lombrices, pero en general me gustan todos los organismos del suelo. En mi tiempo libre me gusta bailar o hacer ejercicio.

FINANCIAMIENTO (TRADUCCIÓN)

El equipo Translating Soil Biodiversity agradece el apoyo del Centro Alemán de Investigación en Biodiversidad integrativa (iDiv, por su sigla en inglés) Halle-Jena-Leipzig financiado por la Fundación Alemana de Investigación (DFG FZT 118, 202548816).

CITACIÓN (TRADUCCIÓN)

Este es un artículo de acceso abierto distribuido bajo los términos de la Licencia Creative Commons Atribución (CC-BY 4.0). Se permite su uso, distribución y reproducción en otros foros, siempre que se cite al autor original y al titular de los derechos de autor, y se cite la publicación original en esta revista, de acuerdo con la práctica académica aceptada. No se permite ningún uso, distribución ni reproducción que no cumpla con estos términos.

Formato de citación recomendada: Ariotti C, Giuliano E, Garbeva P and Vigani G (2025) El fascinante mundo de la comunicación subterránea. (Traducción al español: Gabriella Jorge-Escudero). Translating Soil Biodiversity & Front. Young Minds. Originally published in 2020, doi: 10.3389/frym.2020.547590


Figures

Figura 1: Interacciones planta- microbio en la rizosfera. Figura 1: Interacciones planta- microbio en la rizosfera. La figura muestra tres formas de interacción: (A) interacciones entre plantas y microbios que habitan en la superficie de las raíces o cerca, con la ayuda de moléculas solubles; (B) interacciones entre plantas y microbios que viven lejos de las raíces, con la ayuda de moléculas volátiles; y (C) interacciones entre microbios que viven dentro de las raíces, directamente en contacto con las células de las raíces. Estas interacciones ocurren en el suelo, que está compuesto por rocas, poros de aire y materia orgánica.

Figura 2: El efecto de las interacciones planta-Rhizobium en la estructura de la raíz. Figura 2: El efecto de las interacciones planta-Rhizobium en la estructura de la raíz. (A) Estructura normal de una raíz y el comienzo de la comunicación química. Primero, la planta produce isoflavonas (1), luego Rhizobium responde produciendo factores nod (2). (B) Rhizobium se acerca a la raíz y se pega a un pelo radicular (de la raíz), que entonces cambia su forma para abrazar la bacteria, para que ésta pueda entrar a la raíz. (C) La formación del nódulo radicular, que es el espacio donde la bacteria se puede multiplicar y se intercambia azúcar por nitrógeno.

Figura 3: Factores bióticos y abióticos importantes que interactúan en el ambiente. Tienen un impacto en el crecimiento de las plantas y pueden afectar la comunicación química entre las plantas y los microbios del suelo. El ícono de hongo es de Flat Figura 3: Factores bióticos y abióticos importantes que interactúan en el ambiente. Tienen un impacto en el crecimiento de las plantas y pueden afectar la comunicación química entre las plantas y los microbios del suelo. El ícono de hongo es de Flaticon.com.